受野立信次郎（竹野内丰 饰）之托从国外回来的大泽绘里子（天海佑希 饰）成为警视厅搜查一课的特别犯罪对策组的boss，但编派到她手下的组员却形态各异，来自科学搜查研究所调来的嗜睡如命的木元真实（户田惠梨香 饰），从交通组调来的外冷内热刑警片桐，从派出所调来的活力小子花形一平 ，以及总是偷懒的来自反黑组的严井和人称“丢三落四先生”的山村巡查部长。 这样一班乌合之众放在一起，着实让大泽头痛，搜查一课对她的部门从没寄予厚望，只需要她应对媒体公关。但大泽却不愿成为被人摆布的木偶，面对这样一班下属与不断发生的案件，她将以身作则，让部下发挥个人特长破获案件。在另一面，八年前因为男人而离开警队的大泽，感情方面亦再次面临考验，这一次，她能否改变事业与感情的走向？
Kanda让女儿Cake在制片厂的庆功派对上替她拿下巨星Ton的签名，因为她是Ton的忠实粉丝。Cake在派对上穿着漂亮，完全不像她平日的打扮。派对期间Cake喝醉了。她带着醉醺醺的身体向 Ton 要他的签名。Ton没有认出Cake，以为Cake是他的好朋友Peeredetch请来取悦他的副业女孩。Ton赶紧拉着Cake 进了电梯。第二天早上，Cake不见了，Ton对前一晚的事感到迷茫。Ton在门后的地板上发现一张Cake和她母亲Kanda的照片，顿时想起Cake…
继续延续上一季的剧情，原来穆德受了骗，及时发觉错误后和史考莉串通好来骗政府高层，以潜入一个“作为一个普通FBI特别探员不该进入的地方”搜集需要的资料。本季发展越来越精彩，一些没有被完全改造的混血外星人联合起来抵抗殖民阴谋。史考莉被绑架时子宫被移除，但今年却出现了她的孩子——艾蜜莉。今年制作小组甚至找了两位知名科幻小说家操笔，客串写出两集剧本。另外今年也有一集喜剧。整出X档案为了配合电影的上映，加入了一些角色及内容，“辛迪加”组织的阴谋越来越明显，穆德再一次接近事实的真相。穆德前女友的出现也对穆德与史考莉间的关系做出重大考验。该季结束于吸烟人烧毁了所有X档案卷宗。
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